О том, как эмбриологи «поссорились» с молекулярными биологами из-за форонид

Текст: Третьяков Артемий

Иногда случается так, что организмы, численность которых достигает огромных значений и повсеместно распространенные, оказываются малоизученными, даже если к перечисленному выше прибавляются еще и интересные особенности строения и развития этих организмов. Быть может, это связано с тем, что люди редко обращают внимание на встречающиеся им ежедневно вещи и еще реже задумываются о том, как эти вещи устроены. С беспозвоночными животными, которых объединяют в тип Phoronida, именно так и произошло. Сейчас, правда, ситуация не так плоха, как раньше: форонид изучают, большой интерес вызывает их жизненный цикл, занимаемое ими положение в систематике. Но многие системы органов форонид до сих пор малоизученны, а специалистов по форонидам в мире всего три. Темерева Елена Николаевна (https://istina.msu.ru/profile/Temereva), занимающаяся этой группой с 1996 года, также входит в их число. И именно полученные ею данные легли в основу этой заметки.

Фото: Личинка, предположительно принадлежащая виду Phoronis architecta Andrews, 1890, который был синонимизирован с видов Phoronis psammophila Cori, 1889. Личинки обычны в планктоне Гавани Фрайдей (окрестности знаменитой биологической станции Friday Harbor, WA, USA). Фотография является собственностью Ричарда Стратмана (Richard Strathmann, Friday Harbor laboratory, USA). Как и у всех личинок форонид тело может быть подразделено на 3 части: преоральная лопасть, которая как капюшон нависает надо ртом, воротничок, несущий венчик щупалец, и туловище, заканчивающееся конечным телотрохом – главным локомоторным органом личинки. Фотография сбоку (с правой стороны) сделана с живой личинки, у которой сквозь прозрачные покровы воротничка просвечивают красные скопления эритроцитов. На поверхности преоральной лопасти хорошо виден небольшой бугорок – это фронтальный орган, который появляется у личинок форонид и играет важную роль в выборе места оседания. Общая длина тела личинки составляет 1,2 мм. У этой личинки много щупалец – 22-24, под которыми видны небольшие бугорки. Эти бугорки – зачатки дефинитивных щупалец, из которых в ходе метаморфоза появятся щупальца молодого животного.

Нескромное беспозвоночное

Если взглянуть на цифры, приводимые во многих источниках, Phoronida – крошечный тип, насчитывающий всего-то 12 видов (тип моллюски, например, включает около 150 000 видов, хордовые, включающие, в том числе, всех млекопитающих, птиц, рептилий, амфибий и рыб – 60 000 видов).

Тип Phoronida в данный момент включает 12 видов, встречающихся в морях и океанах повсеместно. Можно с уверенностью говорить о том, что очень многие виды еще не описаны. Например, во Вьетнаме описан всего один вид, а разновидностей личинок найдено около десяти.

Но на деле это не совсем так. Исследователями описано намного больше видов, но многие из них синонимизированы, причем чаще всего по не очень понятным причинам. Еще больше видов описано только по анатомии личинок, что тоже не всегда корректно, поскольку даже у одного вида личинки на разных стадиях развития различаются очень сильно. Однозначно показать принадлежность личинки к ранее не известному виду можно с помощью методов молекулярной биологии и генетики. Результаты таких работ могут пролить свет и на причину, по которой не найдена взрослая форма. Например, вид, родственный тому, к которому принадлежит исследованная недавно личинка, обитает в норах роющих креветок. Нора креветки – место довольно необычное, изучить тех, кто там живет, помимо самой креветки, не так-то просто.

Синонимизация видов происходит тогда, когда становится ясно, что один и тот же вид был описан исследователями под разными названиями. В случае с форонидами виды синонимизируются часто, но не всегда справедливо.

Найти форонид можно во всех морях и океанах Земли. Не описаны они только для берегов Антарктиды,  да и то, скорее всего, потому что их там пока никто не искал. Живут они в трубках, состоящих из веществ, выделяемых их телом. Эти трубки могут находиться в разных субстратах, от мягких (песок) до твердых (камень, раковины моллюсков). Тех форонид, которые в процессе эволюции выбрали для себя твердые субстраты, называют «сверлящими». И хотя почти все их тело скрыто от посторонних глаз, нельзя сказать, что форониды отличаются скромностью: наиболее красивая их часть – передний отдел с лофофором, несущим щупальца, — всегда выставлена наружу.

Фото: Phoronis australis Haswell, 1883 – один из двух видов форонид, описанных из Южно-Китайского моря. Считается, что этот вид обитает только в толще трубок необычных кишечнополостных – цериантарий. На снимке – фотография переднего конца тела ювенильного животного, обнаруженного в толще трубки цериантарии в Южно-Китайском море. Животное было вынуто из трубки и зафиксированно раствором глютаральдегида. Вид с оральной стороны тела: видны отогнутые вниз щупальца нужного ряда, узкая темная полоска рта, эпистом надо ртом и щупальца внутреннего ряда. Хорошо заметно, что щупальца собраны в две группы – спиральки, характерные для лофофора всех лофофорных животных.

Щупальца нужны для питания, а также – у некоторых видов – для «вынашивания» эмбрионов. Лофофоры устроены по-разному: у одних видов щупальца расположены на лофофоре в один ряд, а у других они растут на нем спирально, образуя много ярусов. На этом внешнее разнообразие форонид заканчивается. Можно найти животных очень разных цветов, но окрас видовым признаком в случае форонид не является. Определить форониду до вида только по внешним признакам в большинстве случаев – задача практически невыполнимая, приходится прибегать к молекулярно-генетическим методам.

Катастрофа в масштабах организма

Жизнь каждой форониды, как и положено, начинается с оплодотворения, после которого зародыш начинает свое развитие. Примерно половина видов «вынашивает» яйцо на своих щупальцах, оставшаяся же половина никак о нем не заботится, и яйцо сразу становится частью планктона. Далее из него формируется личинка – актинотроха. Рано или поздно к планктонному сообществу присоединяются личинки всех видов (за исключением P. ovalis, об особенностях которого еще будет сказано). Личинка, имеющая сквозной кишечник, большой «капюшон» надо ртом – преоральную лопасть, личиночный мозг недалеко ото рта, небольшие щупальца, несколько реснитчатых шнуров, один из которых – телотрох, обеспечивает подвижность, плавает в течение 1-3 месяцев, после чего наступает наиболее интересная стадия жизненного цикла форониды.

Фото: Личинка Phoronopsis harmeri Pixel, 1912, обитающего в зал. Вотсток Японского моря. На снимке, сделанном при помощи сканирующего электронного микроскопа, личинка показана с вентральной стороны. Видны преоральная лопасть надо ртом, щупальца и туловище с телотрохом.

Метаморфоз начинается с того, что формируется метасомальная сумка – впячивание внешних покровов на брюшной стороне. Формируется она с единственной целью – вывернуться наружу, чтобы стать впоследствии телом взрослого животного. Вывернутая сумка в несколько раз длиннее самой личинки. Выворачивается она за счет того, что разрушаются специальные мышцы, что, в свою очередь, ведет за собой увеличение давления внутри тела актинотрохи.

Первой пищей формирующегося взрослого животного является преоральная лопасть – орган его же собственной личинки.

Первой пищей формирующегося взрослого животного является преоральная лопасть личинки. Еще не до конца сформировавшаяся форонида съедает ее в прямом смысле этого слова – затягивает в рот и переваривает. Некоторые виды особенно прожорливы, они съедают еще и собственные личиночные щупальца. А другие, наоборот, съедают только реснитчатый шнур, расположенный около рта. Телотрох обычно отваливается, но личинка, найденная недавно во Вьетнаме, втянула его внутрь. Такая пища придает форониде новые силы, которые та использует для внутренних преобразований, в ходе которых мышечная система полностью перестраивается. Практически все личиночные мышцы разрушаются, вместо них формируются новые. С нервной системой происходит примерно то же самое, но она деградирует не полностью. Новый мозг формируется за счет скопления нервных клеток, которые есть уже у личинки. В конце концов взрослая форонида опускается на дно и начинает формировать трубку, которая будет служить ей убежищем всю оставшуюся жизнь.

Фото: Форониды – чрезвычайно многочисленны в разных акваториях Мирового океана. При съемке под водой в кадр попадает сразу несколько десятков форонид. Подводная фотография является собственностью ОлегаСавинкина (Россия, Институт проблем экологии и эволюции имени А. Н. Северцова РАН).

Какой рот у форониды?

Такой небольшой (по крайней мере, пока) тип, за счет повсеместного распространения и огромной численности колоний (до 100 тыс. особей на м2) играет куда более весомую роль, чем можно было бы предполагать. Форониды определяют состав многих бентосных (т.е. донных) сообществ, а их личинки, являющиеся частью планктона, определяют состав и планктонных сообществ. И, конечно же, о таких организмах лучше знать как можно больше. Но есть и другая причина. Все дело в уникальности их строения, которое, по сути, представляет собой комбинацию признаков, свойственных для первичноротых и вторичноротых животных. Первая группа включает такие типы, как круглые черви, моллюски, членистоногие. Вторая же объединяет иглокожих (морские звезды, морские ежи), полухордовых, хордовых. Отличие, давшее название этим двум группам, наблюдается на ранних стадиях эмбрионального развития. Бластопор – первое отверстие, посредством которого полость тела зародыша (первичная кишка) сообщается с внешней средой – у первичноротых впоследствии становится ртом, а у вторичноротых рот развивается из дополнительного отверстия, появляющегося на более поздней стадии.

Определить форонид в одну из этих групп никак не получается, на деле всегда оказывается, что они обладают признаками обеих групп. Все новые и новые методы, позволяющие получить дополнительные данные, обнаруживают всегда одно и то же: форониды сочетают в себе признаки первичноротых и вторичноротых. Молекулярные методы исследования в основном показывают «первичноротость», а эмбриологическим и анатомические – «вторичноротость». Вывод напрашивается сам собой: форониды сохранили черты, свойственные общему предку, о чем и говорит Темерева. Именно это утверждение вызывает постоянные споры, ведь иностранные специалисты считают, что все сходные структуры сформировались у форонид независимо от вторичноротых.

P. ovalis – самый маленький представитель форонид, а также наиболее просто устроенный. Кроме того, это единственная форонида, которую держат в аквариумах.

Самый маленький вид, уже упомянутый выше P. ovalis, с трудом дорастающий до 7 мм в длину, также подливает масла в огонь. Он наиболее просто устроен, но вот природа этой простоты вызывает споры. Западные специалисты считают, что этот вид самый примитивный и эволюционно возник раньше других. Целом (полость тела, «кишка») у этой форониды разделена на две части. Если это наиболее древний вид, то у других видов целом также должен состоять из двух частей, но у всех других форонид он состоит из трех частей. Вероятнее всего, P. ovalis, избрав путь миниатюризации, просто-напросто потеряла первый целом. Причина потери, по мнению Е.Н.Темеревой, состоит в том, что дополнительная часть не нужна, ведь у крупных форонид она помогает добывать пищу, а при малых размерах проблем, которые она решает, не наблюдается.

Фото: Метаморфоз форонид – удивительное, необычное зрелище. Наиболее катастрофические преобразования личинки происходят в течении 7-25 минут (в зависимости от «места жительства» личинки). Начинается метаморфоз с выворачивания метасомального выроста – глубокого карманообразного впячивания покровов брюшной стороны тела личинки. При сокращении мышц личинки метасомальный карман выворачивается наружу, как палец перчатки и дает начало телу взрослого животного. На фотографии со сканирующего электронного микроскопа показан первый этап метаморфоза личинки Phoronopsis harmeri из зал. Восток Японского моря. Видно, что преоральная лопасть личинки подвергается мацерации, личиночное туловище сильно укорачивается, а эпидермис вывернутого метасомального кармана имеет разное строение, соответствующее трем участкам туловища взрослых форонид.

Есть у миниатюрной форониды и другие особенности, в их числе и ее странная личинка, которая питается своим желтком и ползает по дну, а не плавает, как у остальных видов. Тут мнения тоже расходятся: сторонники примитивности P. ovalis снова говорят о том, что это наиболее примитивный вариант.

Фото: Фотография со сканирующего электронного микроскопа, метаморфоз личинки Phoronopsis harmeri из зал. Восток Японского моря. Стадия поедания преоральной лопасти. Видно, что тяжи мацерированного эпителия преоральной лопасти затягиваются в рот и поедаются ювенильным животным.

Фото: Фотография со сканирующего электронного микроскопа, метаморфоз личинки Phoronopsis harmeri из зал. Восток Японского моря. Преоральная лопасть почти съедена и начинается мацерация эпидермиса посторального ресничного шнура, который становится виден как утолщение эпидермиса вдоль латерофронтальных сторон щупалец.

Фото: Одна из последних стадий катастрофического метаморфоза (25 минут после начала), вид справа. Преоральная лопасть полностью съедена, посторальный ресничный шнур сохранился частично лишь на нескольких щупальцах.

Новые статьи о форонидах в научной литературе выходят довольно часто. Сейчас уже нельзя сказать, что мы почти ничего о них не знаем, но и, что знаем многое, сказать тоже нельзя. Дальнейшее изучение этих беспозвоночных, быть может, и не подтвердит гипотезу о сохранении форонидами признаков некоего общего предка двух наиболее крупных групп многоклеточных животных, но это не значит, что оно не прольет свет на происхождение этих групп.

Некоторые публикации Е.Н.Темеревой о форонидах:

• Temereva EN, Tsitrin EB. Development, organization, and remodeling of phoronid muscles from embryo to metamorphosis (Lophotrochozoa: Phoronida). BMC Dev Biol. 2013 Apr 24;13:14. doi: 10.1186/1471-213X-13-14. PubMed PMID: 23617418; PubMed Central PMCID: PMC3658900.


• Temereva E, Wanninger A. Development of the nervous system in Phoronopsis harmeri (Lophotrochozoa, Phoronida) reveals both deuterostome- and trochozoan-like features. BMC Evol Biol. 2012 Jul 24;12:121. doi: 10.1186/1471-2148-12-121. PubMed PMID: 22827441; PubMed Central PMCID: PMC3441923

Фотографии и пояснения к ним приведены с любезного разрешения Е. Н. Темеревой.

Пространственная ориентация изображенных на некоторых фотографиях организмов изменена.

Представленные здесь и в научных публикациях Е. Н. Темеревой фотографии сделаны, в том числе, с использованием оборудования, приобретенного по программе развития Московского государственного университета.